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L’histoire se déroule avant le premier Devil May Cry, avec un Dante jeune, fougueux et sarcastique. Son frère jumeau Vergil cherche à rouvrir les portes du monde démoniaque pour obtenir le pouvoir de leur père, Sparda. Aidé par Arkham, un humain manipulateur, Vergil fait surgir une tour géante, le Temen-ni-Gru, qui devient le théâtre de l’affrontement entre les deux frères. Dante affronte des hordes de démons, croise la route de Lady, une chasseuse de démons, et découvre des vérités sombres sur sa famille. Le jeu culmine avec un duel épique entre Dante et Vergil, où Dante l’emporte, mais Vergil choisit de rester en enfer pour affronter Mundus.